Castel dell’Aquila venne edificata, per volere della famiglia guelfa degli Atti di Todi nel 1294 come avamposto strategico a confine col territorio di Amelia in un territorio che, nel corso degli anni, per via della rivalità con la famiglia ghibellina dei Chiaravalle, divenne luogo di continue battaglie tra impero e papato..

Ne sono testimonianza, ancora oggi, i forti e i castelli che costellano la zona: scendendo da nord Forte Cesare, e a sud, Frattuccia, Santa Maria della Castella, poi i ruderi del temibile Castello di Canale e la splendida perla medievale di Collicello.

Sappiamo che nel 1366 il castello venne distrutto dagli uomini del cavaliere di ventura da John Hawkwood al seguito del potente Cardinale Albornoz che, nel periodo della cattività avignonese, era sceso in Italia per riportare ordine.

Ne fece le spese anche il vicino Castello di Santa Restituta che dovette “ospitare” Hawkwood per due lunghi mesi.

Le vicissitudini degli anni successivi portarono il castello a schierarsi dalla parte di Altobello di Chiaravalle e, per questo, nel 1499 con la demolitio et occupatio Castris Aquile, le forze di Papa Alessandro VI ne ripresero il dominio. Con la successiva sconfitta dei Chiaravalle e l’uccisione di Altobello, venne affidata al capitano di ventura Bartolomeo di Alviano la ricostruzione delle mura.